Segundo hijo de Jacques Thomelin y de Marie Balestel, que tuvieron cuatro hijos; su padre era un maestro escritor en París, un burgués parisino pero probablemente de ascendencia ‘briard’ como la familia Couperin. Su hermano mayor era Guillaume; los otros dos eran Martin y Marie y vivían desde 1650 en la rue des Postes en la parroquia de Saint-Étienne-du-Mont. Se desconoce la formación de Jacques-Denis Thomelin. A partir de 1653 fue organista en la Église Saint-André-des-Arts (hasta junio de 1669) cuando el instrumento pasó a manos de Claude de Montalan y el Carmes de la place Maubert, cargo que mantuvo hasta su muerte. y ocasionalmente fue reemplazado por su hermano mayor Guillaume.

Edición discográfica con una obra de Jacques-Denis Thomelin

Jacques-Denis se casó el 10 de noviembre de 1653 con Hélène Dumelin, hija de un orfebre parisino, que le aportó una dote de 2.400 lt. En 1655 se instaló con su esposa en la rue du Fouarre, en la parroquia de Saint-Germain-des-Prés, donde nacieron sus dos hijas; Marie- Madeleine y Eléonore. Después de 1669, se trasladó a la rue de la Verrerie. En 1667, se convirtió en el primer titular del nuevo órgano de esta iglesia, recién terminado por los hijos del constructor Pierre Thierry, y mantuvo este trabajo hasta 1685, cuando se lo pasó a su alumno Tassin. En 1669 obtuvo el órgano de Saint-Jacques-la-Boucherie, debido a la muerte de Étienne Richard. Un acuerdo celebrado con los celadores de esta parroquia el 22 de junio de 1669 especifica las condiciones de este empleo:[13] recibió 400 litros de salario, de los cuales 200 fueron retenidos para el alquiler de una residencia de empresa en la calle de los Lombards, perteneciente a la fábrica.[14] Los registros capitulares de esta iglesia proporcionan el texto de una amonestación del capítulo al organista:

Y como la duración del órgano del señor Thomelin, organista, durante el servicio, cansa y cansa tanto al clero como a los feligreses, que se quejan continuamente de que se le ha pedido varias veces, pero innecesariamente, que cese. Decidimos también que dicho Thomelin seguirá siendo anunciado <--!aconsejado?--> para ajustarse mejor al ceremonial de la iglesia de París que quiere en términos nada ambiguos que la ejecución del órgano sea ny (ni) larga ny (ni ) precipitado, de lo contrario nos veremos obligados a preverlo. La década de 1670 inauguró para él un período de fama, durante el cual fue llamado varias veces para evaluar órganos. En 1678, se hizo lo suficientemente conocido como para competir en el concurso de organistas de la Capilla Real, organizado para sustituir al fallecido Joseph Chabanceau de La Barre, tiempo durante el cual este cargo se dividió en cuatro cuartos. Ganó el concurso y se llevó el primer cuarto (el que va de enero a marzo), Jean-Baptiste Buterne, Guillaume-Gabriel Nivers y Nicolas Lebègue se llevaron los tres cuartos siguientes.[17] Dio lecciones al joven François Couperin entre 1679 y 1685 y se supone que hizo lo mismo con François de Lalande, hermano de Michel-Richard de Lalande, quien aparentemente lo atendió en Saint-Jacques. Fue incluido en el jurado del famoso concurso de abril de 1683 para los cargos de submaestro de la Capilla del Rey.[20] Además de su función de organista, adquirió un cargo de Secretario Ordinario del Rey.

El 8 de noviembre de 1684, Thomelin, como albacea del testamento de Pierre Méliton, organista de la iglesia de St. Jean, firmó el inventario tras la muerte de su colega (y probablemente amigo) fallecido. Jacques-Denis Thomelin escribió su testamento el 24 de octubre de 1693, cuatro días antes de morir a los 58 años de edad aproximadamente y fue enterrado en la iglesia de Saint-Jacques-la-Boucherie. Su inventario posterior a su muerte es conocido: Además de 3.000 libras en efectivo, dejó manuscritos musicales que fueron donados a su viuda (ésta se mudó a la rue des Prouvaires con su hija mayor). Guillaume Thomelin, el hermano mayor de Jacques-Denis, era organista como su hermano y un maestro escritor como su padre.